Elleve år gamle Gregor og lillesøsteren Boots bor i en leiegård i New York. En dag han skal passe Boots, forsvinner hun gjennom en åpning i vaskekjelleren. Gregor kaster seg etter og faller ? og faller. Til slutt havner han i det mørke Underlandet, en verden befolket av enorme edderkopper, flaggermus, kakerlakker, rotter og bleke mennesker med lilla øyne. En verden som ? viser det seg ? bare har ventet på at søskenparet skal komme. Gregor er nemlig omtalt som kriger i en gammel profeti, og Boots er prinsessen alle kakerlakkene tilber.
I det mørke, fremmede landet råder fiendskap mellom innbyggerne. En krig er nær forestående. Underlandets skjebne hviler i søsknenes hender, men Gregor har bare ett ønske: å komme seg hjem igjen. Men da han får vite at den forsvunne pappaen sitter fengslet der nede, skjønner han at han må bli og kjempe. Det han ikke vet, er at denne kampen skal komme til å forandre både ham og Underlandet for bestandig.
